Mickaël Joël Mourlam

La mise en évidence par la biologie moléculaire et par les données paléontologiques de l'appartenance des cétacés au groupe des artiodactyles constitue une des avancées majeures de ces 30 dernières années en mammalogie. Il n'y a cependant pas à l'heure actuelle de consensus quant aux relations phylogénétiques basales des artiodactyles fondées sur des caractères morphologiques et l'histoire évolutive du groupe est de fait, ponctuée de nombreux points d'interrogation. Cette thèse explore une source de caractères phylogénétiques prometteuse : la région auditive (os pétreux, bulle auditive, osselets de l'oreille moyenne, oreille interne) à partir notamment des nouvelles perspectives offertes par l'imagerie µCT Scan. Les principaux objectifs de cette thèse sont (1) de déterminer le signal phylogénétique porté par la région auditive chez les artiodactyles afin d’apporter une nouvelle source de caractères aux analyses et (2) d’explorer le signal écologique porté par les différents éléments de cette région sensorielle dédiée à l’audition (oreille externe, moyenne et canal cochléaire du labyrinthe osseux) et à l’équilibrioception (vestibule et canaux semi-circulaires du labyrinthe osseux). La première partie de cette thèse (I) nous emmène au Togo, où de nombreux restes inédits de la région auditive de « baleines à pattes » (Protocetidae Stromer, 1908) ont été récoltés. D’un point de vu anatomique, ces restes fossiles ont permis de documenter et de décrire pour la première fois le stapes, l’incus et le labyrinthe osseux d’un protocète ; des éléments indispensables pour comprendre leur audition. L’analyse morpho-fonctionnelle indique qu’une audition optimale était probablement possible dans l’air et dans l’eau pour ces cétacés semi-aquatiques. De plus, la morphologie de leur cochlée indique que leur capacité auditive était proche de celle de leurs cousins terrestres et que les spécialisations relatives aux capacités auditives remarquables des cétacés modernes (i.e. sensibilité aux infra- ou ultrasons) se sont opérées après la séparation historique entre les mysticètes et les odontocètes.La deuxième partie de ce travail (II) se concentre sur les origines de l’amphibiose au sein des Cetancodonta, à travers l’étude de plusieurs familles fossiles, connues pour leurs liens étroits au milieu aquatique. L’étude de la région auditive des hippopotamoïdes (Anthracotheriidae + Hippopotamidae), révèle que l’adaptation à un mode de vie semi-aquatique est apparue plusieurs fois, de façon convergente, dans son histoire évolutive et semble d’ailleurs indiquer une origine terrestre pour ce groupe. Quant au raoellidé Indohyus, son complexe pétro-tympanique présente une combinaison de caractères suggérant un certain degré d’adaptation au milieu aquatique, mais l’étude fonctionnelle de sa cochlée indique que ce taxon ne pouvait très probablement pas entendre de façon efficace sous l’eau. Pour finir, le dernier point de cette thèse explore également le potentiel phylogénétique de la région auditive à travers une analyse construite sur des caractères morphologiques du pétreux et du labyrinthe osseux à l’échelle des artiodactyles. Pour la première fois, les résultats de notre analyse concordent avec ceux des analyses moléculaires. Parmi les points les plus notables, le clade des Cetancodonta est bien soutenu par la morphologie du pétreux et la position d’Indohyus suggère fortement que les raoellidés sont des cétacés.Ainsi, la région auditive s’avère être un élément essentiel d’un point de vu phylogénétique et morphofonctionnel. En effet, comme nous avons pu le voir tout au long de cette thèse, lorsque la nature complexe et variée de la région auditive est appréhendée dans son ensemble, elle permet d’inférer l’écologie d’un taxon donné et d’en apprendre davantage sur ses relations de parenté. Par conséquent, la région auditive est encore loin d’avoir dit ses derniers mots... et nous n’avons pas encore fini d’en entendre parler.

As fully aquatic mammals, hearing is arguably the most important sensory component of cetaceans. Increasingly, researchers have been harnessing computed tomography (CT) to investigate the details of the inner ear as they can provide clues to the hearing abilities of whales. We use microCT scans of a broad sampling of the ear bones (periotics) of primarily toothed whales (Odontoceti) to investigate the inner ear bony labyrinth shape and reconstruct hearing sensitivities among these cetaceans, including several taxa about which little is currently known. We find support for sensitivity to the lower frequency spectrum in the archaeocete Zygorhiza kochii and an early toothed mysticete cf. Aetiocetus. Oligocene odontocetes (including one from our novel dataset), stem delphinidans, and two additional species of the long‐snouted eurhinodelphinids are found to have been able to hear within the narrow‐band high‐frequency spectrum (NBHF), which is thought to be a specialized form of hearing that evolved convergently multiple different times in extant groups to avoid predation by macroraptorial predators. Our results thus indicate that NBHF evolved as early as the Oligocene and certainly in stem delphinidans by the early Miocene, and thus may be an ancestral characteristic rather than a more recent innovation in select groups.

Since molecular data identified hippopotamids as the closest living relatives of cetaceans, a common aquatic/semiaquatic ancestor hypothesis for these modern taxa has naturally been proposed. However, recent molecular studies concluded that most molecular adaptations in extant cetaceans occurred after their split from hippopotamids. If the question of aquatic affinities of the first cetaceans has been investigated at large, it has not been the case for the forebears of hippopotamids. Sensory organs are drastically affected by underwater perception. In this work, we question the aquatic affinities of fossil hippopotamoids through an investigation of the morphology and morphometrics of the petrosal bone and cochlea of 12 extinct hippopotamoid taxa. Petrosal and bony labyrinth morphological characters constitute a source of structured phylogenetic signal, both supporting major hippopotamoid clades and bringing original relationships. The morphometric study of functional measurements of the cochlear canal shows that anthracotheres bridge the morphological gap between terrestrial artiodactyls and modern hippopotamids. The integrated functional signal of the ear region further supports convergent acquisitions of semiaquatic behaviour in hippopotamids and cetaceans and indicates that terrestrial hearing was an ancestral trait among Hippopotamoidea. We highlight multiple convergent acquisitions of semiaquatic traits in the ear region of hippopotamoids and new robust phylogenetic characters.

Modern cetaceans dwell in an underwater world of sound. Due to the specific physico-acoustic conditions inherent in the aquatic environment, sound reception pathway in modern whales drastically differs from that of land mammals and implies deep modification of their external acoustic apparatus. To fathom the implementation of this underwater hearing system, the rare data on the auditory region of early whales are paramount. Among them, previous studies on protocetid auditory region highlighted the presence of two potential acoustic portals on the lateral wall of the bulla: a tympanic ring and a tympanic plate. Through an anatomical survey, I explore the external sound reception apparatus of a protocetid whale and discuss the functionality of these two sound portals. The study of the tympanic ring, allow me to propose a reconstruction of the tympanic membrane of this early whale, suggesting that this structure was functional for aerial hearing. 3D investigation of the bone thickness of the bulla reveals the presence of homologous areas of reduced thickness within the tympanic plate of protocetid and modern cetaceans, highlighting a common functioning of this structure for underwater hearing. Thus, this detailed anatomical survey of the lateral wall of a protocetid tympanic bulla confirms the functionality of the two contiguous acoustic portals and sheds new light on the sound transmission mechanism in these early whales.

This work describes an unparalleled sample of isolated fossil auditory ossicles of cainotheriid artiodactyls from the Paleogene karstic infillings of Dams (Tarn-et-Garonne, Quercy, France). This collection comprises a total of 18 mallei, 28 incudes and three stapedes. It allows the documentation of both intra- and interspecific variability of ossicular morphology within Cainotheriidae. We show that despite considerable intraspecific variability, the malleus, the incus and the stapes appear to be taxonomically informative at the Cainotheriidae scale. This work further provides the first description of a reconstructed ossicular chain of a terrestrial Paleogene artiodactyl species, found in a basicranium of the late Oligocene cainotheriine Caenomeryx filholi (Pech Desse locality).

Modifications of the morphology and acoustic properties of the ossicular chain are among the major changes that accompanied the adaptation of Cetacea to the aquatic environment. Thus, data on the middle ear ossicles of early whales are crucial clues to understand the first steps of the emblematic terrestrial/aquatic transition that occurred in that group. Yet, the delicate nature and very small size of these bones make their preservation in the fossil record extremely rare. Due to the scarcity of available data, major questions remain concerning the sound transmission pathways in early non-fully aquatic whales. Virtual reconstruction of a partially complete ossicular chain of an Eocene protocetid whale documents for the first time the three ossicles of a semi-aquatic archaeocete. Contrary to previous hypotheses, these ossicles present different evolutionary patterns, showing that the ossicular chain does not act as a single morphological module. Functional analyses of the different middle ear units highlight a mosaic pattern of terrestrial and aquatic signatures. This integrative anatomical and functional study brings strong evidence that protocetids were adapted to their dual acoustic environment with efficient hearing in both air and water.